Rambutan (Nephelium lappaceum L.): A General Review
D Hernández-Hernández C1, Aguilar C.N.1, Rodríguez-Herrera R1, Flores-Gallegos A C1, Morlett-Chávez J2, Govea-Salas M3, Ascacio-Valdés JA1*
1Grupo de Bioprocesos y Bioproductos. Departamento de Investigación en Alimentos, Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Autónoma de Coahuila.Blvd. Venustiano Carranza y J. Cárdenas s/n, Col. Republica Oriente, 25280 Saltillo, México. Tel. +52(844)4161238, 4169213, Fax: + 52 (844) 415-9534.
2Laboratorio de Biología Molecular, Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Autónoma de Coahuila.Blvd. Venustiano Carranza y J. Cárdenas s/n, Col. Republica Oriente, 25280 Saltillo, México.
3Laboratorio de Nanobiociencias, Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Autónoma de Coahuila. Blvd. Venustiano Carranza y J. Cárdenas s/n, Col. Republica Oriente, 25280 Saltillo, México. *Corresponding author Phone: +52 844 4161238, 155752, Fax: +52 844 4169213.E-Mail: alberto_ascaciovaldes@uadec.edu.mx
JBCT Vol. 11, No. 21
Enero – junio 2019
Artículo PDF
Resumen
El rambután (Nephelium lappaceum L.) es un fruto exótico perteneciente a la familia de las Sapindaceae, es nativo de Malasia y actualmente es cultivado en países de América principalmente México. Este fruto es una fuente de minerales y otros nutrientes. Además, es importante considerar el aprovechamiento de la semilla y cáscara de rambután como residuos ya que se ha demostrado que tienen importantes actividades biológicas que benefician a la salud humana, tales como antioxidante, antibacterial, antidiabética, anti-inflamatoria, antiproliferativa y antiviral. Los componentes activos contenidos en el rambután como el ácido elágico, la corilagina y la geranina son los responsables de estas actividades. En esta revisión se resume las propiedades nutricionales y funcionales presentes en el fruto, junto con las actividades biológicas y la importancia de estos compuestos en futuras aplicaciones en el área de alimentos, farmacéutica y cosmética.
Palabras clave: Compuestos bioactivos, Fitoquímicos, Propiedades biológicas, Rambután.
Abstract
Rambutan (Nephelium lappaceum L.) is an exotic fruit belonging to the Sapindaceae family, is native to Malaysia and is currently cultivated in American countries mainly Mexico. This fruit is a source of minerals and other nutrients. Therefore, it is important to consider the use of the seed and peel of the rambutan as waste, since it has been demonstrated thathave important biological activities that benefit human health, such as antioxidant, antibacterial, antidiabetic, anti-inflammatory, antiproliferative and antiviral. The active components contained in rambutan such as ellagic acid, corilagin, and geraniin are responsible for these activities. This review summarizes the nutritional and functional properties present in the fruit, along with the biological activities and the importance of these compounds in future applications in the area of food, pharmaceuticals, and cosmetics.
Keywords: Biological properties, Bioactive compounds, Phytochemicals, Rambutan.
INTRODUCCIÓN
El rambután (Nephelium lappaceum L.) Es un fruto redondo u ovoide que presenta un pericarpio rojo o amarillo, espiternos largos y un arilo comestible blanco o traslúcido como se muestra en la figura 1.Es un fruto no climatérico que se cosecha cuando presenta madurez de consumo y apariencia externa óptima (Arias y col., 2016; Caballero-Pérez y col., 2011). Este fruto es una especie exótica que pertenece a la familia de las Sapindaceas y fue introducido a México en 1959 con semillas procedentes de Malasia, y se introdujeron en la región del Soconusco, Chiapas, México. Su cultivo en América se centra en los países del trópico húmedo, Colombia, Ecuador, Honduras, Costa Rica, Trinidad y Tobago, Cuba y principalmente México (Castillo-Vera y col., 2017).Las variedades de rambután que se han seleccionado con el paso del tiempo en México son R-104, RI-133, RI-148, RI-115, R-134, R-161, R-170, R-3, R-156, R-160 y R-162 (Caballero-Pérez y col., 2011; Fraire, 2001; Núñez, 2006 ) En México, se han establecido plantaciones de rambután en otros estados como: Oaxaca, Tabasco, Guerrero, Colima, San Luis Potosí, Nayarit y Michoacán con materiales vegetales obtenidos de la región de Soconusco Chiapas (Román, 2002; Arenas 2010).
El creciente interés en este cultivo ha provocado un aumento en nuevas plantaciones en el área de Soconusco en el estado de Chiapas (Joo-Pérez y col., 2017). La producción nacional en México de esta fruta se concentra en seis municipios del estado de Chiapas: Cacahoatán, Tapachula, Frontera Hidalgo, Metapa de Domínguez, Huehuetán y Tuzantán, aunque se estima una superficie sembrada de 835.96 ha y una producción de 8,730.27 toneladas, con un valor de más de 10 millones de pesos, hay plantaciones de patio trasero y huertos comerciales aún no registrados, lo que aumentaría los registros oficiales. Para exportar, el rambután debe pesar un mínimo de 30 gramos y tener un dulzor del 18% en la escala de grados Brix, pero el rambután de Chiapas alcanza los 22 grados Brix el cual lo hace mejor en términos de dulzura (Avendaño-Arrazate y col.,2018; SAGARPA, 2016). Además, el rambután se consume en fresco y en otros productos como enlatados (conserva de la fruta en almibar), mermelada y vino por lo que se genera una cantidad significativa de residuos de cáscaras y semillas. Por esta razón, es importante el uso de estos residuos de cáscara y semilla en aplicaciones industriales (Santana-Méridas y col., 2012).
En esta revisión se reporta la composición nutricional y las propiedades funcionales del fruto rambután, los estudios realizados con esta fruta y los compuestos bioactivos que son considerados de alto valor añadido, así mismo, el aprovechamiento de los residuos de este fruto y su potencial uso en diferentes áreas de alimentos, cosmética y farmacéutica.
COMPOSICIÓN NUTRIMENTAL
El rambután está constituido por pulpa, cáscara y semilla, el peso promedio es de 27.4 g como peso total, 13.2 g cáscara, 11.7 g pulpa, 2.53 g semilla y 1.60 g embrión(Solis-Fuentes y col., 2010). El rambután es un fruto rico en carbohidratos, vitaminas y minerales. El porcentaje comestible es de aproximadamente 31-60.2%, y contenido de sólidos soluble total es de aproximadamente 14-22.2%. El contenido de ácido cítrico es de aproximadamente 0.39-1.53%, y de vitamina C es de aproximadamente 0.63-5.5mg/100 g de pulpa (Perez y Pohlan, 2004).Se ha reportado también, que la semilla de rambután es abundante en grasas (38.9%), proteínas (12.4%) y carbohidratos (48%). Las semillas tienen alcaloides, azúcar, almidón y ceniza. La pulpa de este fruto produce sacarosa 7.8%, dextrosa 2.25% y levulosa 1.25%. Las semillas de rambután contienen proporciones iguales de ácidos grasos saturados e insaturados, donde los ácidos araquídicos (34%) y oleicos (42%) son los más altos en contenido de grasa. (Harahap y col., 2012). A continuación, se resume los compuestos nutricionales en la tabla 1 de la pulpa, cáscara y semilla del fruto rambután.
Tabla 1. Composición nutricional de la fruta rambután.
COMPONENTES FITOQUÍMICOS
Los compuestos fitoquímicos del rambután se han atribuido a los compuestos fenólicos presentes en diferentes partes de la planta, principalmente en la cáscara del furto. En la figura 2se muestra las estructuras de los tres principales compuestos identificados en diferentes extractos de cáscara de rambután (Akhtar y col., 2017).
Además, se ha informado que la cáscara de rambután es una fuente potencial de antioxidantes para productos alimenticios, cosméticos y farmacéuticos debido a su contenido de compuestos bioactivos y capacidad no tóxica para las células normales (Okonogi y col., 2007; Palanisamy y col., 2008). La cáscara de rambután a diferencia de la pupa y la semilla contiene una mayor cantidad de compuestos antioxidantes; estos son principalmente compuestos polifenólicos conocidos por sus actividades biológicas como la geranina, corilagina y ácido elágico, un grupo de elagitaninos que están presentes en la cáscara de rambután, y entre ellos el compuesto principal es la geranina (Akhtar y col., 2017; Thitilertdecha y col., 2008; Yoswathana y Eshtiaghi, 2013). Por otra parte, cabe señalar que el contenido de polifenoles en la cáscara depende del cultivo y de la fase de desarrollo de la fruta (Kondo y col., 2002; Škergety col., 2005). Sin embargo, se han estudiado algunos factores como el tipo de solvente, relación solvente-solido, el tamaño de las partículas y la técnica de extracción, que contribuyen a la eficacia de la extracción de polifenoles (Herrero, Cifuentes e Ibáñez, 2006; Kronholm, Hartonen y Riekkola, 2007). Thitilertdecha y col. (2010) reportarón que estos compuestos pueden ser obtenidos por un método de extracción metanólica, mientras que Hernández y col. (2017) realizaron extracciones con etanol y reportaron que la cáscara de rambután contenía los mismos compuestos: geranina, corilagina y ácido elágico.
La geranina pertenece a los elagitaninos, que son un grupo de taninos hidrolizables que se hidroliza para formar corilagina y ácido gálico como se muestra en la figura 2 (Okuda y col., 1995). Se ha demostrado que la geraniina, junto con sus productos hidrolizados, posee una variedad de propiedades biológicas, incluyendo actividades antioxidantes, antimicrobianas, antiinflamatorias, anti-hiperglucémicas, antidiarreicas, anestésicas y anticancerígenas (Cheng y col., 2016). Por lo tanto, se ha sugerido que la cáscara de rambután es una fuente prometedora de compuestos bioactivos para la industria alimenticia, cosmética y farmacéutica.
PROPIEDADES BIOLÓGICAS
Actividad antibacteriana
Se han realizado varios estudios sobre el uso de extractos de cáscara y semilla de rambután para detrminar activiad antibacterial. Thitilertdecha y col. (2008) realizaron un estudio con extractos de cáscara y semillas de rambután, evaluando ocho cepas de bacterias patógenas: Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa, Salmonella typhi, Vibrio cholerae, Enterococcus faecalis, Staphylococcus aureus y Staphylococcus epidermidis. Los extractos de la cáscara de rambután mostraron una mayor actividad antibacteriana en comparación con la semilla contra las cepas Pseudomonas aeruginosa, Vibrio cholerae, Enterococcus faecalis, Staphylococcus aureus y Staphylococcus epidermidis, pero no se encontró actividad antibacteriana contra E. coli, K. pneumoniae y S. typhi.
También, Tadtong y col. (2011) exhibieron las actividades antimicrobianas del extracto de cáscara de rambután, obteniendo actividad antibacteriana contra Staphylococcus aureus344 ATCC6538, Staphylococcus aureus resistente a la meticilina (MRSA) DMST20645 y Streptococcus mutans ATCC25175T, pero no se encontró actividad antibacteriana contra las cepas Gram-negativas Escherichia coli ATCC25922 y Candida albicans ATCC10231. La concentración mínima inhibitoria (CMI) contra S. aureus ATCC6538 y MRSA DMST20645 fue de 2 y 0.4 mg/mL, respectivamente, lo que coincide con Thitilertdecha y col. (2008) y Sekar y col. (2014), quienes no encontrarón actividad antimicrobiana contra cepas Gram-negativas de E. coli, K. pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa, Candida albicans y S. typhi.
Actividad antioxidante
Se han utilizado varios métodos in vitro para evaluar el potencial antioxidante de varias plantas, y en la mayoría de estos ensayos se demuestran el potencial antioxidante que estas plantas contienen como uso terapéuticos, por lo que es importante resaltar la importancia del estudio de estas fuentes vegetales (Kasote, Katyare, Hegde, & Bae, 2015).
La actividad antioxidante del extracto de pulpa de rambután fue evaluada por Chingsuwanrote y col. (2016) con el ensayo DPPH, en el que se observó un resultado relativamente bajo. Además, Palanisamy y col. (2008) señalaron que el extracto de pulpa de rambután mostró una actividad antioxidante débil con los ensayos ABTS y DPPH comparados con los obtenidos de la cáscara.
La actividad antioxidante de la cáscara y la semilla de rambután se demostró utilizando el ensayo DPPH (Manaf y col., 2016). La cáscara de rambután mostró rendimientos más altos de 29.97 ± 2.69 y 22.1 ± 1.89% con respecto a la semilla para los extractos acuosos y de etanol, respectivamente. Sin embargo, el ensayo DPPH para los extractos etanólicos y acuosos mostró una mayor actividad antioxidante en la cáscara de rambután que en la semilla, obteniendo un 95.73% ± 1.63 y 80.25 ± 3.15% con valores IC50 de 24.99 ± 2.82 μg y 144.59 ± 1.36 μg, respectivamente. Hernández y col. (2017) determinaron mediante ensayo ABTS (38.24 mg/mL) y FRAP (0.203 GAE/mL) la actividad antioxidante en cáscara de rambután en extracto etanólico. La actividad antioxidante también se evaluó con extractos etanólicos de varias frutas tropicales seleccionadas: rambután, plátano, mangostán y longan; el extracto de cáscara de rambután mostró la mayor actividad antioxidante (77.21 ± 0.17%) en comparación con el longan (73.24 ± 0.11%), el mangostán (46.97 ± 0.29%) y el plátano (41.65 ± 0.22%) (Nor Helya y col., 2016). También, Mendez-Flores y col.,(2018) realizaron un ensayo de lipoperoxidación lipídica en el cual se evaluó como un análisis complementario de la actividad antioxidante con extracto etanólico de cáscara de rambután variedad mexicana y se obtuvo un valor de 91.74% de inhibición de la oxidación de lípidos, es decir, la capacidad de los compuestos polifenólicos que tienen para evitar la oxidación de biomoléculas como los lípidos y estos compuestos demuestran el potencial para prevenir enfermedades causadas por procesos de oxidación celular y molecular en el cuerpo.
Actividad antidiabética
Recientemente, se han llevado a cabo muchas investigaciones sobre posibles aplicaciones de los compuestos bioactivos de la cáscara y semilla de rambután. Soeng y col. (2015) reportaron que el extracto de semilla de rambután exhibió un alto contenido de actividad inhibitoria de la α-glucosidasa, con un valor IC50 de 9.92 μg/mL relevante para la actividad hipoglucémica. Además, se demostró que el extracto de semilla de rambután y la fracción de hexano tiene un potencial inhibitorio contra G6PDH y α-glucosidasa, así como el nivel de TG en líneas celulares 3T3-L1 a una dosis de 50 μg/mL.
Ma y col. (2017) evaluaron la actividad antidiabética en un modelo de ratón de diabetes tipo 2. Este trabajo mostró que el extracto de cáscara de rambután aumentó el peso corporal y redujo los niveles de glucosa en sangre en ayunas, los niveles séricos de colesterol total, triglicéridos, creatinina y proteína sérica glicosilada en ratones diabéticos de manera dependiente de la dosis. El contenido de glucógeno en el hígado de los ratones se recuperó con el extracto de cáscara de rambután, que aumentó aún más la actividad de superóxido dismutasa, glutatión peroxidasa y redujo la peroxidación de lípidos en ratones diabéticos.
Un estudio realizado por Muhtadi y col. (2016) evaluaron extractos etanólicos en cáscara de rambután (Nephelium lappaceum L.) y durián (Durio zibethinus Murr.) en ratas diabéticas el cual aplicaron dosis de 500, 250 y 125 mg/kg de peso corporal (b.w.) durante 11 días. La mayor reducción porcentual de los niveles de glucosa en sangre fue de 61.76 ± 4.26%, el cual se mostró en el extracto de cáscara de rambután a una dosis de 500 mg/kgb.w., el cambio de actividad fue mayor que el control positivo, también el extracto de cáscara de duriána una dosis de 500 mg/kgb.w. mostró una reducción porcentual de niveles de glucosa en sangre de 50.19 ± 3.66%. Los extractos de cáscara rambután y durián mostraron actividad antidiabética en dosis de 500 mg/kgb.w.
Actividad antiproliferativa
Los principales compuestos bioactivos que han sido aislados en cáscara de rambután en su mayoría son un grupo conocido como elagitaninos, como ejemplo de ellos es la geranina que pertenece a este grupo, el cual se ha reportado que tiene efectos contra la proliferación de células de cáncer y es el compuesto mayoritario en la cáscara de rambután (Hernández y col., 2019).Chunglok y col. (2014) reportaron la actividad antiproliferativa de extractos metanólicos de las semillas y cáscaras de tres frutas tropicales: rambután (Nephelium lappaceum L.), litchi (Litchi Chinensis Sonn.) y tamarindo (Tamarindus indica L.). La actividad antiproliferativa se estudió en células de carcinoma de boca humana (CLS-354). El ensayo de reducción de MTT y la tinción de V-FITC/PI se llevaron a cabo para determinar la citotoxicidad y la inducción de la apoptosis, donde el extracto de semilla de rambután no mostró toxicidad para las células de carcinoma de boca humana (CLS- 354).
La actividad antiproliferativa contra las células de cáncer de mama (MDA-MB-231), las células de cáncer de cuello uterino (HeLa) y las células de cáncer de osteosarcoma (MG-63) se determinó en un estudio con extracto de cáscara de rambután utilizando dos variedades de rambután, amarillo y rojo. La citotoxicidad in vitro del extracto de cáscara de rambután también se comparó con una línea celular normal de MDCK utilizando la prueba de azul de metileno y cisplatino como control positivo. El extracto metanólico de rambután amarillo exhibió actividad contra MDA-MB-231 y MG-63 con valores IC50 de 5.42 ± 1.67 μg/mL y 6.97 ± 1.02 μg/mL, respectivamente. Ambas variedades de rambután no mostraron actividad antiproliferativa contra HeLa (Khaizil Emylia y col., 2013).
Actividad anti-inflamatoria
Los compuestos fenólicos presentes en las plantas han sido estudiados por sus propiedades de eliminación de radicales libres y de protección contra el deterioro celular, siendo una de las propiedades más importantes de los compuestos fenólicos la actividad antiinflamatoria.
Un estudio demostró la actividad analgésica y antiinflamatoria del extracto de metanol de las semillas de rambután con una alta actividad analgésica y antiinflamatoria del 51.27% y 58.86% (Morshed y col., 2014).
Se ha evaluado la actividad antiinflamatoria en la cáscara de rambután utilizando células RAW 264.7 inducidas por lipopolisacáridos (LPS) y compuestos fenólicos de la cáscara de rambután a través de la expresión del gen de óxido nítrico inducible (iNOS), en el que se determinaron concentraciones de secreción de óxido nítrico (NO); los resultados demostraron que el extracto de cáscara de rambután inducida a 400 μg/mL de iNOS disminuye el contenido de NO de forma significativa, inhibiendo en un 40.2%, además de mejorar los niveles de ARNm de NO sintasa inducible en células RAW 264.7 inducidas por LPS (Li y col., 2018).
Actividad antiviral
Los estudios sobre los extractos de cáscara y semilla de rambután han mostrado actividad antiviral en dos diferentes virus. Con lo que respecta al extracto de semilla de rambután la actividad inhibitoria de la transcriptasa inversa se evaluó utilizando inhibidores de la transcriptasa inversa de 22.5 kDa con actividad inhibitoria de la tripsina y α- quimotripsina. La semilla de rambután mostró un buen potencial medicinal; además, se evaluó la actividad inhibidora de la transcriptasa inversa del VIH-1. Los resultados mostraron una buena inhibición de la transcriptasa inversa, obteniendo un IC50 de 0.73 μM (Fang y Ng, 2015).
Abdul Ahmady col. (2017) realizaron estudios con cáscara de rambután y observaron actividad antiviral contra el virus del dengue tipo 2 (DENV-2), con un IC50 de 1.75 μM, inhibiendo el mecanismo de anclaje viral. Además, los estudios demostraron que el compuesto inhibe la unión viral al unirse a la proteína E-DIII e interferir con la interacción inicial célula-virus.
CONCLUSIÓN
La fruta del rambután (N. lappaceum) se produce en la región sureste de México y en países del sur de Asia. Esta fruta ha sido explorada por sus actividades biológicas en estudios científicos que han demostrado la presencia de varios compuestos bioactivos en cáscara y semilla de rambután, debido al grupo de compuestos polifenÓlicos que contiene (elagitaninos) como la geranina, ácido elágico y corilagina, que son beneficiosos para la salud humana y han sido evaluados a través de pruebas in vitro e in vivo para promover su importancia como mediadores para contrarrestar el cáncer, virus, la obesidad, la diabetes, las infecciones microbianas, la oxidación celular y la inflamación. Sin embargo, es importante aprovechar estos residuos de alto valor añadido y establecer un uso final de estos compuestos bioactivos en aplicaciones futuras en diferentes areás como farmacéutica, alimenticia y cosmética.
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