Carotenoides: propiedades y efectos bioprotectivos
Navarro-Macías, V.E., Ventura-Sobrevilla, J.M., Hernández-Almanza, A.Y., Chávez-González, M.L., Martínez-Hernández, J.L. Boone-Villa, V.D. y Cristóbal N. Aguilar*
Grupo de Investigación en Bioprocesos y Bioproductos. Departamento de Investigación en Alimentos. Facultad de Ciencias Químicas. Universidad Autónoma de Coahuila. Saltillo, 25280, México.
*Autor de correspondencia: cristobal.aguilar@uadec.edu.mx
JCBT No.23, enero-junio 2020
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Resumen
Los carotenoides son un grupo de moléculas orgánicas liposolubles compuestos por dos o más unidades de hidrocarburos, gracias a su estructura química (dobles enlaces conjugados, tipo de grupos terminales estructurales y sustituyentes que contiene el oxígeno) cuenta con propiedades benéficas para la salud humana tales como actividad antioxidante y agente protector contra enfermedades como el cáncer, enfermedades cardiovasculares, cataratas y diabetes, entre otras. Los carotenoides son de gran importancia en la industria alimenticia y farmacéutica ya que cuentan con aplicaciones como colorantes, nutracéuticos, suplementos alimenticios, medicamentos y cosméticos. Este tipo de compuestos se encuentran en la naturaleza en plantas, frutas, verduras y también pueden ser sintetizados por algunos microorganismos como hongos, microalgas y bacterias.Palabras clave: carotenoides, liposoluble, actividad antioxidante, xantofilas, especies reactivas de oxígeno, microorganismos.
Abstract
Carotenoids area group of liposoluble organic molecules composed of two or more units of hydrocarbons, thanks to their chemical structure (conjugated double bonds, type of structural end groups and substituents containing oxygen) it has beneficial properties for human health such as antioxidant activity, prevent diseases like cancer, cardiovascular diseases, cataracts and diabetes, among others. Carotenoids are of great importance in the food and pharmaceutical industries because they have applications as colorants, nutraceutical, food supplements, drugs and cosmetics. These compounds are found in nature in plants, fruits, vegetables, and they can also be synthesized by some microorganisms such as fungi, algae and bacteria.Keywords: Carotenoids, liposoluble, antioxidant activity, xanthophylls, reactive oxygen species, microorganisms.
INTRODUCTION
Un gran número de estudios epidemiológicos han demostrado quelas dietas ricas en frutas y verduras reducen el riesgo de desarrollar cáncer y otras enfermedades crónicas. La presencia de diversos compuestos fitoquímicos hace de las frutas y verduras, alimentos nutricionalmente muy valiosos.
Dentro de estos compuestos, los carotenoides son responsables de la pigmentación (particularmente amarilla, naranja y roja) en animales, plantas, y los microorganismos, pero crucialmente también desempeñan funciones importantes, a menudo críticas, en los sistemas biológicos(Saini et al., 2018).
La Tabla 1 presenta la distribución de carotenoides en diversos alimentos(Sluijs et al., 2014).Los carotenoides tienen una amplia gama de aplicaciones en la industria de la salud y los nutracéuticos, por tal motivo, existe una demanda creciente del uso de carotenoides en la mejora de la calidad de los alimentos, además dicha demanda de carotenoides se ha incrementado en el mercado global. Se estima que del 2016 al 2021, el mercado mundial de carotenoides se incrementará 0.3 mil millones de dólares a una tasa de crecimiento anual (CAGR) del 3.78% de 2016 a 2021 (www.bccresearch.com).
Debido a los cambios en el estilo de vida y la creciente conciencia sanitaria de la población promedio, la demanda de suplementos con beneficios para la salud (como aumentadores de presión de inmunidad y suplementos ricos en proteínas y vitaminas) ha aumentado.
Los carotenoides tienen varias propiedades medicinales y son ampliamente utilizados como prevención contra enfermedades como el cáncer, la diabetes y la catarata [1]. Los carotenoides también se utilizan en alimentos, cosméticos y productos farmacéuticos.
Los carotenoides son tetraterpenos formados por una cadena de 40 o más carbonos derivados del fitoeno (Sánchez et al.,1999), pueden ser de dos clases: los carotenos, compuestos hidrocarbonados y las xantofilas, derivados oxigenados de los carotenos (Woodside et al., 2015).
Más de 700carotenoides se han caracterizado en la naturaleza; esta diversidad es probablemente debido a su ruta biosintética que ha sido demostrada en las plantas superiores y algas, pero también en bacterias y levaduras (Kaiser, et al., 2007; Saini et al., 2018). A pesar de la disponibilidad de una variedad de carotenoides naturales y sintéticos, sólo pocos han sido explotados comercialmente, incluyendo al β-caroteno, licopeno, astaxantina, cantaxantina, luteína y capsantina (Hernández-Almanza etal., 2017). Los carotenoides tienen la propiedad de absorber la luz, esto se deriva de la presencia de enlaces dobles conjugados; actualmente se sabe que las propiedades antioxidantes de los carotenoides están estrechamente relacionadas con su estructura química, incluyendo el número de dobles enlaces conjugados, el tipo de grupos terminales estructurales y sustituyentes que contiene el oxígeno (Fig. 1) (Marova et al., 2012; Rodrigues et al., 2012).
Tabla 1. Distribución de carotenoides en diversos alimentos.
Los antioxidantes ayudan a prevenir o retrasar el daño oxidativo y por lo tanto, también contribuyen a la prevención de algunas enfermedades generadas a partir de dicho estrés oxidativo. Es por eso que los carotenoides constituyen un grupo de moléculas de valor para los productos farmacéuticos, la medicina, los cosméticos y las industrias alimentarias (Nasrabadi y Razavi, 2011).
Estas propiedades funcionales de los carotenoides hacen que la demanda del mercado mundial crezca a una tasa del 2.9% por año (Venil et al., 2013; Valdugaet al., 2014;).
El objetivo de este artículo es analizar las fuentes ricas en carotenoides, incluyendo tipos y caracterización, propiedades benéficas en la salud humana y aplicaciones, estudios recientes, características químicas y físicas, y aplicaciones industriales.
CLASIFICACIÓN
Los carotenoides son un grupo diverso y generalizado de pigmentos solubles en grasa, sintetizados por las plantas y microorganismos pero no son sintetizados por animales (Rao y Rao, 2007).Pueden clasificarse en carotenoides, hidrocarburos que se pueden ciclar en uno o ambos extremos de la molécula y xantofilas, derivados oxigenados de carotenos (Fig. 1); generalmente se les denomina con nombres comunes que incluyen las variaciones estructurales de los anillos laterales, en especial la posición del enlace doble, en general, para los carotenos se usa el sufijo –caroteno, y para las xantofilas el sufijo –ina (Sánchez et al., 1999; Woodside et al., 2015).
Carotenos
b-caroteno
El b-caroteno es un caroteno que se compone de un sistema de polieno con 11 dobles enlaces conjugados y un anillo b en cada extremo de la cadena (Li, Wang, Chen, y Lu, 2015). Como resultado de esta estructura química específica (Figura 2), el b-caroteno tiene algunas propiedades relacionadas con la salud. En primer lugar, es un precursor de la vitamina A, además protege las células del daño oxidativo, puede prevenir enfermedades crónicas, como el cáncer, las enfermedades cardiovasculares y la diabetes (Martini et al., 2010; Li et al., 2015).
En particular, este carotenoide puede aumentar las funciones inmunológicas mediante el aumento de la proliferación de linfocitos y poseer la capacidad antioxidante: se ha demostrado que el enriquecimiento de lipoproteínas de baja densidad con b-caroteno in vitro reduce la susceptibilidad de la LDL a la modificación oxidativa (Gammone, Riccioni, y D ’orazio, 2015). También es esencial para mantener muchas actividades fisiológicas incluyendo el crecimiento de huesos(Chen et al., 2015). Karamese et al.(Aksak Karamese et al., 2015)encontraron que el b-caroteno puede suprimir los niveles de IL-1-, IL-6, y la oxido nítricos sintasa (iNOS), que son los principales parámetros del proceso inflamatorio.
El b-caroteno al ser eliminador de radicales libres y como nutrimento antioxidante puede influir en el proceso de la opacificación de la lente ocular, o cataratogénesis, desempeñar un papel importante en la prevención ya que esto puede ser iniciado por el daño oxidativo (Wang et al ., 2014).
La proporción de b-caroteno que puede ser absorbido, transportado y aprovechado por el cuerpo una vez que ha sido consumido (biodisponibilidad) depende de una serie de factores: el b-caroteno de los suplementos dietéticos se absorbe mejor que el b-caroteno de los alimentos, debido al contenido de aceite presente en el suplemento ya que el b-caroteno es soluble en aceite por lo tanto no puede absorberse sin la presencia de grasa (Verrijssen et al., 2015).
Licopeno
El licopeno (C40H56) es un importante carotenoide de color rojo, intermedio de la ruta biosintetica del b-caroteno (Hernández-Almanza et al., 2017a), presente en algunas frutas y verduras tales como tomate, sandía, rosa mosqueta, toronja, guayaba, papaya, entre otros.
Es uno de los más de 600 carotenoides sintetizados por las plantas y microorganismos (Feofilova et al., 2006; Patel, 2015). A diferencia de otros carotenoides, como el a- y b-caroteno, el licopeno no tiene actividad de provitamina A debido a que carece de la estructura de anillo g-iónico común en estos carotenoides (Feofilova et al., 2006).
Estudios recientes han demostrado que el tratamiento con licopeno protege contra varios tipos de cáncer tales como el cáncer de mama, cuello uterino, ovario, endometrio, pulmón, vejiga, cavidad oral, esófago, estómago, colon, páncreas, así mismo se ha comprobado una reducción del riesgo de 30 a 40% de cáncer de próstata. Sahin et al.(Sahin et al., 2015)reportaron que la suplementación dietética con licopeno reduce el número y tamaño de los carcinomas renales porque TSC2 (esclerosis tuberosa)es fosforilada e inhibida por Akt (Proteína quinasa B) y suprime la señalización de mTOR (Diana de rapamicina en células de mamífero).
Por otro lado estudios epidemiológicos han sugerido que la ingesta de alimentos que contienen licopeno, así como las concentraciones de licopeno en la sangre, están inversamente relacionados con la incidencia de enfermedad cardiovascular (Erdman et al., 2009).
La digestión de licopeno comienza en la luz gastrointestinal donde las enzimas digestivas pueden modular su bioaccesibilidad facilitando su liberación desde la matriz del alimento a las micelas. Las micelas entonces llevan licopeno hacia el lado apical del enterocito. La captación de licopeno no es sólo pasivo, como se pensaba anteriormente (Diwadkar-Navsariwala et al., 2003), pero su transporte también es facilitado por dos proteínas de membrana, SR-BI (Receptor scavenger clase B tipo 1)codificada por SCARB1 (gen) y CD36 (grupo de diferenciación) (Borel et al., 2015).
También es conocido que el licopeno inhibe los efectos nocivos de nitrilotriacetato férrico en el ADN en ratas, y para evitar la necrosis del hígado (Choudhari et al., 2008).Recientemente (Boyacioglu et al., 2016)evaluaron el potencial gastroprotector y anti-ulcerativo dellicopeno y determinaron su efecto sobre la superoxido dismutasa, catalasa y mieloperoxidasa que son factores importantes en el desarrollo del daño gástrico. Los resultados muestran que 100 mg / kg de licopeno inhibió un 97.97%el daño gástrico. Por lo tanto, el licopeno puede ser útil en la prevención de daño gástrico.
El consumo de licopeno puede evitar tanto el envejecimiento y las enfermedades cardiovasculares, ya que elimina ROS, para inhibir la peroxidación de lípidos, e incluso para reforzar el sistema inmune (Gammone et al., 2015)
Toruleno
El toruleno es un pigmento sintetizado por algunas levaduras como Rhodotorula glutinis y Sporobolomyces ruberrimus(Britton et al., 2009). Es un carotenoide sin sustituyentes en el anillo b y tiene una cadena lateral de polieno de once carbonos (Fig. 2). Estructuralmente cumple el requisito de provitamina A. La propiedad antioxidante está asociada con el doble enlace conjugado, teniendo más eficacia con un mayor número de enlaces dobles, por tal motivo se cree que este carotenoide también debe ser un antioxidante eficiente (Maldonade et al., 2008).
El toruleno posee alrededor de 50% de la actividad provitamina A, en comparación con el b-caroteno (Sperstad et al., 2006). Aunque las propiedades benéficas en la salud humana no se han estudiado (Maldonade et al., 2008; Zoz etal., 2015), se cree que el toruleno podría ser utilizado en la misma forma que otros carotenoides hidrocarbonados tales como el b-caroteno o licopeno, como colorante, aditivo en alimentos y cosméticos debido a su pigmentación roja (Zoz et al., 2015).
XANTOFILAS
Astaxantina
La astaxantina es una xantofila roja (Solariet al., 2011), químicamente se le conoce como 3,3’-dihidroxi-b,b-caroteno-4,4’-diona(Sun et al., 2015).Esta xantofila desempeña funciones biológicas y posee una serie de características deseadas para aplicaciones alimentarias, como el origen natural, la toxicidad nula, alta versatilidad y liposolubilidad (L. Zhou et al., 2015). Existen algunos microorganismos que son ricos en astaxantina, se ha mencionado que el alga Haematococcus pluvialis acumula los más altos niveles de astaxantina en la naturaleza (Guerin, et al., 2003).
Además de su función de pigmentación, la astaxantina ha mostrado una variedad fisiológica y farmacológica importante(L. Zhou et al., 2015), se ha mostrado que la astaxantina tiene una capacidad antioxidante 500 veces mayor que la vitamina E y 10 veces más que el b-caroteno (Kindlund, 2011). Al ser un potente inhibidor de la fluorescencia de oxígeno singlete y un fuerte eliminador de radicales libres de oxígeno ayuda en la prevención de diferentes tipos de cáncer (Anarjanet al., 2013).Diversos ensayos han establecido algunas propiedades benéficas en áreas tales como los ojos y la salud del cerebro, protección UV y salud de la piel, actividad anti-inflamatoria, la modulación del sistema inmune y la salud cardiovascular, entre otros (Capelliet al., 2014). Esto se atribuye a sus propiedades químicas y estructurales que le permiten colocarse en un lugar estratégico en la membrana celular(Fig. 3) de una manera que ningún otro antioxidante puede hacerlo(Kindlund, 2011; Li et al., 2015).
Zhou et al. (X. Zhou et al., 2015) encontraron que el tratamiento con astaxantina puede reducir la glucosa en sangre, protege también las células de la glucosa y de esta manera ayuda a prevenir la diabetes (Preusset al., 2011). La astaxantina no sólo protege a las mitocondrias y los glóbulos rojos de la oxidación, sino que también protege el corazón y las células musculares de los daños (Kindlund, 2011). Baralic et al. (Baralic et al., 2013) descubrieron que la suplementación de astaxantina mejoró la respuesta de IgA y daño muscular atenuado, probablemente debido a la restauración del equilibrio redox, evitando así la inflamación inducida por el entrenamiento físico riguroso. Varios estudios han demostrado la actividad anticancerígena de la astaxantina. Por otro lado, Zhou et al.(L. Zhou et al., 2015) demostraron que la astaxantina ejerce efectos protectores sobre la sepsis polimicrobiana por la disminución de las citocinas proinflamatorias, suprimiendo la generación de especies de oxigeno reactivo (ROS), mejorando el estado antioxidante y la capacidad bactericida, y en última instancia conduce a la reducción de síndrome de disfunción orgánica múltiple (MODS).
Luteína y Zeaxantina
La luteína y la zeaxantina son pigmentos carotenoides liposolubles de color amarillo, conocidos como xantofilas debido a la presencia de dos grupos hidroxilo (Fig. 1).A diferencia de otros carotenos como el b-caroteno, la luteína y la zeaxantina no son precursores de la vitamina A. La luteína y la zeaxantina se concentran en la macula, que es la parte central de la retina (Berrow et al., 2011); benefician la salud ocular debido a que absorben la radiación azul dañina de la luz y su fuerte potencial antioxidante. La cornea y el lente filtran la radiación UV permitiendo que la luz azul visible llegue a la retina (Vishwanathan y Johnson, 2013). Estructuralmente la luteína y la zeaxantina tienen estructuras químicas muy parecidas (Fig. 1) y tienen isómeros, pero no estereoisómeros. La principal diferencia entre ellos está en la ubicación de un doble enlace en uno de los anillos de los extremos (Ravi et al., 2014)por esta razón la luteína tiene mayor eficiencia como filtro que la zeaxantina (Junghanset al., 2001) ya que la luteína es capaz de orientarse tanto paralela como perpendicularmente al plano de la membrana, mientras que la zeaxantina sólo puede estar perpendicular a la membrana, las dos orientaciones de la molécula de luteína permiten la absorción de luz azul de todas las direcciones, lo cual no es el caso con la zeaxantina (Vishwanathan y Johnson, 2013).
La luteína es un fitoquímico de origen vegetal (Ozawa y Sasaki, 2014). Este isoprenoide es sintetizado por las plantas y algunos microorganismos, mientras que los animales los obtienen a partir de su dieta (Frede et al., 2014).Las yemas de huevo, los vegetales verdes y el maíz, son una valiosa fuente de luteína en nuestra dieta (Severins et al., 2015).Sin embargo, el consumo dietético de luteína es relativamente baja en comparación con los niveles en los que se han observado beneficios para la salud (Readet al., 2015), ya que su disponibilidad biológica es limitada debido a su naturaleza lipofílica (Nidhiet al., 2014). La luteína es ingerida, se incorpora en micelas y es absorbida desde el epitelio intestinal a la sangre por endocitosis; entonces circula sistémicamente para llegar a la retina, de esta manera reduce la incidencia de enfermedades relacionadas con la edad del ojo tales como cataratas.(Hayashi et al., 2014)encontraron que algunos suplementos con luteína aumentan la actividad de los sistemas de eliminación de O2 en pacientes con cataratas. Las propiedades antioxidantes de luteína también pueden proteger la mácula del estrés oxidativo. Sedon et al.(Seddon et al., 1994)demostraron que el consumo de alimentos ricos en luteína disminuye 43% el riesgo de la degeneración macular (AMD).Por otra parte la luteína puede reducir el daño de la piel inducido por la luz (Frede et al., 2014).Al igual que los demás carotenoides, la luteína también posee potencial preventivo de enfermedades cardiovasculares y ciertos tipos de cáncer, particularmente los de mama y pulmón.
La zeaxantina se encuentra en menor proporción en los alimentos en relación con la luteína, pero se acumula en un grado mucho más alto que la luteína en la mácula central, indicando tal vez mayor importancia relativa para la fotoprotección (O’Hare et al., 2015). Las fuentes dietéticas de zeaxantina incluyen maíz amarillo, pimiento rojo, jugo de naranja, melón dulce, mango y la yema de huevo de gallina. La zeaxantina también ha sido identificada en extractos de albaricoques, melocotones y melón (Ravi et al., 2014). Distintos estudios sugieren que la ingesta dietética adecuada de zeaxantina sérica pueden ayudar a reducir el riesgo de incidencia de catarata, así como la necesidad de extracción de cataratas (Maci y Santos, 2015).
Debido a su naturaleza ligeramente hidrofílica, la luteína y la zeaxantina son capaces de saciar el oxígeno singlete con mayor eficacia en la fase de agua en comparación con los carotenoides hidrocarbonados completamente hidrófobos (Vishwanathan y Johnson, 2013).
Torularrodina
La torularrodina es uno de los productos finales en la biosíntesis de carotenoides. Se biosintetiza víag-caroteno el cual es un precursor del b-caroteno (Sakaki et al., 2000).La torularrodina es el pigmento que lleva el estado de oxidación más alto y es más polar que otros pigmentos similares (Ungureanu et al., 2013), tiene una considerable actividad antioxidante que ayuda a la estabilización de las membranas en condiciones de estrés (Zoz et al., 2015) y tiene un efecto más potente que el b-caroteno sobre los radicales peróxido (Sakaki et al., 2001).
Sakakiet al. (Sakaki et al., 2001) evaluaron la descomposición de DPBF (2,5-difenil-3,4-benzofran) causada poroxígeno singlete generado a partir deEPA3-(1,4-epoxi-4-metil-1,4-dihidro-1-naftil) ácido propiónico, en presencia de b-caroteno y torularrodina. Cuando se añadieron el b-caroteno y la torularrodina a la misma concentración molar, la descomposición de DPBF en presencia de torularrodina era más lenta que en presencia de b-caroteno. Esto indicó que la torularrodina apaga de manera más efectiva el oxígeno singlete que el b-caroteno.
La torularrodina es el pigmento con el potencial de oxidación más alto en levaduras; la función foto-protectora de la torularrodina puede probablemente ser explicada por propiedades químicas de esta molécula (Moliné et al., 2010). Los efectos en la salud humana no se han estudiado, sin embargo, las características estructurales de las moléculas de estos pigmentos, y teniendo en cuenta su actividad probada como pro-vitamina A y antioxidantes, es evidente que estas sustancias se pueden utilizar como alimentos y aditivos cosméticos(Zoz et al., 2015).
Cantaxantina
La cantaxantina es un ceto-carotenoide color naranja-rojo que se encuentra en la naturaleza (Rostami et al., 2014), puede ser sintetizado por algas, plantas, ciertas bacterias y hongos (Qiu et al., 2013). La cantaxantina juega un papel importante en los animales; este carotenoide es utilizado en la pigmentación del salmón (Tolasa et al., 2005),además participa en la protección de los tejidos contra los radicales libres oxidantes (Baker, 2001). La cantaxantina como un carotenoide de alto valor es ampliamente utilizado en las industrias farmacéutica, cosmética, química, alimentaria y médica (Gharibzahedi et al., 2013). Brizio et al. (Brizio et al., 2013) mencionan que la cantaxantina tiene propiedades antioxidantes por lo cual podría proporcionar protección para la piel de la radiación UV. Estudios epidemiológicos sugieren que el consumo de alimentos que contienen b-caroteno, licopeno y otros carotenoides puede ser efectivo contra ciertos tipos de cáncer. Estudios médicos han confirmado que este es también el caso de la cantaxantina (Baker, 2001).
La demanda de cantaxantina ha incrementado debido a su efecto positivo como un ingrediente dietético o suplementario a sus atributos benéficos para la salud tales como antitumoral, anti-dermatosis, y agente colorante (Gharibzahedi et al., 2013; Gharibzahedi et al., 2014).Con base en la literatura científica, diversos reglamentos de seguridad alimentaria han elegido un consumo máximo de 0,03 mg de cantaxantina por kg de peso corporal por día, ya que el exceso de consumo puede tener efectos secundarios (Baker, 2001).
OBTENCIÓN DE CAROTENOIDES
Los carotenoides son compuestos que presentan dobles enlaces en su estructura química, lo cual los hace susceptibles a sufrir reacciones de deterioro, de oxidación y de isomerización cuando se exponen a la luz, altas temperaturas y al oxígeno ( Jørgensen y Skibsted, 1990; Aburaiet al., 2015).Por estas razones, la extracción de carotenoides se debe realizar en condiciones de ausencia de luz, a temperatura ambiente o menor, y en ausencia de oxígeno. Además se debe realizar lo más rápido posible, y a partir de tejidos frescos, para evitar la degradación por la acción conjunta de estos factores adversos (Pérez Gálvez y Garrido Fernández, 1997; Meléndez-Martínez et al., 2004).
Durante mucho tiempo se han utilizado extractos de plantas como fuente de carotenoides, en particular, β-caroteno y las xantofilas. Aunque las plantas siguen siendo importantes fuentes de carotenoides de origen natural, diversos procesos microbiológicos han sido explotados comercialmente para la producción de tales compuestos (Hernandez-Almanza et al., 2014).
Existen diversas metodologías empleadas para la obtención de carotenoides a partir de fuentes vegetales y microorganismos; éstas pueden clasificarse en mecánicas y no mecánicas (físicas, químicas y enzimáticas) (Lee et al., 2012), Dentro de los métodos convencionales de extracción de carotenoides se han empleado disolventes orgánicos a temperaturas relativamente altas, entre 40 y 60 °C. Sin embargo, el uso de disolventes orgánicos representa algunos problemas en la purificación del extracto(Amosovaet al., 2014).Algunas alternativas para la extracción de carotenoides es el ultrasonido, una técnica que ha demostrado ser particularmente eficaz para mejorar la extracción de compuestos lábiles al calor. Los efectos del ultrasonido de alta potencia en la mejora de extracción se atribuyen a la cavitación acústica que consiste en la formación, el crecimiento y colapso de microburbujas en el interior de un líquido presentado a las ondas sonoras de alta frecuencia.
La extracción asistida por ultrasonido se ha empleado para la extracción de carotenoides a partir de diferentes materiales vegetales, en los últimos años ha mostrado gran eficiencia de extracción en comparación los métodos convencionales (Chemat et al., 2011; Luengo et al., 2014; Ordóñez-Santos et al., 2015). Por otro lado, la extracción asistida por microondas (MAE), es un proceso que puede realizarse en muy corto tiempo y también menor cantidad de disolvente en comparación con los métodos de extracción con disolventes convencionales (Hiranvarachatet al., 2013; Hiranvarachat y Devahastin, 2014).
Otros métodos son la extracción con líquidos a presión y extracción con fluidos supercríticos. Los líquidos a presión tienen la ventaja de una mayor solubilidad con aumento de la temperatura debido a la mayor difusión de analito de la matriz sólida para el disolvente a granel y la reducción de la viscosidad del disolvente, lo que facilita la penetración del disolvente en la matriz (Amosova et al., 2014; Cardenas-Toro et al., 2015). Los fluidos supercríticos son ampliamente aceptados para la extracción, purificación, cristalización, y las operaciones de fraccionamiento en muchas industrias y son conocidos por ser los fluidos de extracción más eficientes que los disolventes líquidos tradicionales (Goto et al., 2015).
Posterior a la extracción, se realiza una cuantificación y separación de carotenoides, la cuantificación puede realizarse mediante métodos espectrofotométricos( Dere y Güneş, 1998). Para la separación e identificación de estos compuestos los métodos más utilizados son la cromatografía líquida de alta resolución (HPLC) y UHPLC conjunto con el detector de UV-visible(Luterotti etal., 2013; Maurer et al., 2014).
Uno de los retos tecnológicos más importantes en la producción de carotenoides a nivel mundial, es aquel que corresponde al proceso de separación y/o extracción de los compuestos de origen microbiano. En trabajos previos, el grupo de investigación en Bioprocesos y Bioproductos de la Universidad Autónoma de Coahuila en colaboración en investigadores del Departamento de Ciencias de la Vida de la Universidad de Gachon (Gyeonggi-do, Corea del Sur) y del Centro de Biotecnología del Instituto Tecnológico de Monterrey han reportado avances significativos en tema (Hernández-Almanza et al., 2017a; 2017b; 2017c), sin embargo, es necesario llevar a cabo investigación tecnológica adicional que permita recuperar el 100% de los compuestos carotenoides intracelulares.
CONCLUSIONES
Los carotenoides son de gran importancia a nivel industrial debido a sus diversas aplicaciones y en la medicina por sus propiedades benéficas para la salud. Aunque ya se han demostrado dichas propiedades en diversos estudios con diferentes carotenoides como el b-caroteno y la astaxantina aún falta explorar algunos carotenoides como el toruleno y la torularrodina ya que hay pocos reportes sobre sus propiedades benéficas. No obstante, la obtención de este tipo de compuestos tiene algunas limitantes, puesto que la estructura química de los carotenoides los hace fáciles de degradar y algunas técnicas para su obtención no son las más viables, es importante profundizar en la evaluación de distintos métodos de extracción y purificación que nos permitan lograr una alta estabilidad a las moléculas, ya que la demanda por el consumo de carotenoides a partir de fuentes naturales está en un incremento constante.
REFERENCIAS
Aburai, N., Sumida, D., & Abe, K. (2015). Effect of light level and salinity on the composition and accumulation of free and ester-type carotenoids in the aerial microalga Scenedesmus sp. (Chlorophyceae). Algal Research, 8, 30–36.
Aksak Karamese, S., Toktay, E., Unal, D., Selli, J., Karamese, M., & Malkoc, I. (2015). The protective effects of beta-carotene against ischemia/reperfusion injury in rat ovarian tissue. Acta Histochemica,117(8), 790–797.
Amosova, a. S., Ivakhnov, a. D., Skrebets, T. E., Ulyanovskiy, N. V., & Bogolitsyn, K. G. (2014). Supercritical fluid extraction of carotenoids from shantane carrot. Russian Journal of Physical Chemistry B, 8(7), 963–966.
Anarjan, N., Nehdi, I. A., & Tan, C. P. (2013). Influence of astaxanthin, emulsifier and organic phase concentration on physicochemical properties of astaxanthin nanodispersions. Chemistry Central journal, 7(1), 127.
Baker, R. T. M. (2001). Canthaxanthin in aquafeed applications: Is there any risk? Trends in Food Science and Technology, 12(7), 240–243.
Baralic, I., Djordjevic, B., Dikic, N., Kotur-Stevuljevic, J., Spasic, S., Jelic-Ivanovic, Z., Radivojevic, N., Andjelkovic, M., & Pejic, S. (2013). Effect of astaxanthin supplementation on paraoxonase 1 activities and oxidative stress status in young soccer players. Phytotherapy Research, 27(10), 1536–1542.
Berrow, E. J., Bartlett, H. E., & Eperjesi, F. (2011). Do lutein, zeaxanthin and macular pigment optical density differ with age or age-related maculopathy? e-SPEN, 6(4), e197–e201.
Borel, P., Desmarchelier, C., Nowicki, M., & Bott, R. (2015). Lycopene bioavailability Is associated with a combination of genetic variants. Free Radical Biology and Medicine, 83, 238–244.
Boyacioglu, M., Kum, C., Sekkin, S., Yalinkilinc, H. S., Avci, H., Epikmen, E. T., & Karademir, U. (2016). The effects of lycopene on DNA damage and oxidative stress on indomethacin-induced gastric ulcer in rats. Clinical Nutrition, 35(2), 428–435.
Britton, G., Liaaen-Jensen, S., & Pfander, H. (2009). Carotenoids. Volume 5: Nutirition and Health.
Brizio, P., Benedetto, A., Righetti, M., Prearo, M., Gasco, L., Squadrone, S., & Abete, M. C. (2013). Astaxanthin and canthaxanthin (xanthophyll) as supplements in rainbow trout diet: In vivo assessment of residual levels and contributions to human health. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 61(46), 10954–10959.
Capelli, B., Bagchi, D., & Cysewski, G. R. (2014). Synthetic astaxanthin is significantly inferior to algal-based astaxanthin as an antioxidant and may not be suitable as a human nutraceutical supplement. Nutrafoods, 12(4), 145–152.
Cardenas-Toro, F. P., Alcázar-Alay, S. C., Coutinho, J. P., Godoy, H. T., Forster-Carneiro, T., & Meireles, M. A. a. (2015). Pressurized liquid extraction and low-pressure solvent extraction of carotenoids from pressed palm fiber: Experimental and economical evaluation. Food and Bioproducts Processing, 94, 90–100.
Chemat, F., Zill-E-Huma, & Khan, M. K. (2011). Applications of ultrasound in food technology: Processing, preservation and extraction. Ultrasonics Sonochemistry, 18(4), 813–835.
Chen, G., Zhu, Y.-Y., Cao, Y., Liu, J., Shi, W., Liu, Z., & Chen, Y. (2015). Association of dietary consumption and serum levels of vitamin A and β-carotene with bone mineral density in Chinese adults.Bone, 79, 110–115.
Choudhari, S. M., Ananthanarayan, L., & Singhal, R. S. (2008). Use of metabolic stimulators and inhibitors for enhanced production of β-carotene and lycopene by Blakeslea trispora NRRL 2895 and 2896. Bioresource Technology,99(8), 3166–3173.
Dere, Ş., & Güneş, T. (1998). Spectrophotometric determination of chlorophyll – A, B and total caretenoid contents of some algae species using different solvents. Turkish Journal of Botany, 22, 13–16.
Diwadkar-Navsariwala, V., Novotny, J. A., Gustin, D. M., Sosman, J. A., Rodvold, K. A., Crowell, J. A., Stacewicz-Sapuntzakis, M., & Bowen, P. E. (2003). A physiological pharmacokinetic model describing the disposition of lycopene in healthy men. Journal of lipid research, 44(10), 1927–39.
Erdman, J. W., Ford, N. a., & Lindshield, B. L. (2009). Are the health attributes of lycopene related to its antioxidant function? Archives of Biochemistry and Biophysics, 483(2), 229–235.
Feofilova, E. P., Tereshina, V. M., Memorskaia, a S., Dul’kin, L. M., & Goncharov, N. G. (2006). Fungal lycopene: the biotechnology of its production and prospects for its application in medicine. Mikrobiologia, 75(6), 725–730.
Frede, K., Henze, A., Khalil, M., Baldermann, S., Schweigert, F. J., & Rawel, H. (2014). Stability and cellular uptake of lutein-loaded emulsions. Journal of Functional Foods, 8(1), 118–127.
Gammone, M. A., Riccioni, G., & D ’orazio, N. (2015). Carotenoids: potential allies of cardiovascular health?, 1(7), 1–11. doi:10.3402/fnr.v59.26762
Gharibzahedi, S. M. T., Razavi, S. H., & Mousavi, M. (2014). Feeding strategies for the improved biosynthesis of canthaxanthin from enzymatic hydrolyzed molasses in the fed-batch fermentation of Dietzia natronolimnaea HS-1. Bioresource Technology, 154, 51–58.
Gharibzahedi, S. M. T., Razavi, S. H., & Mousavi, S. M. (2013). Microbial canthaxanthin: Perspectives on biochemistry and biotechnological production. Engineering in Life Sciences, 13(4), 408–417.
Goto, M., Kanda, H., Wahyudiono, & Machmudah, S. (2015). Extraction of carotenoids and lipids from algae by supercritical CO2 and subcritical dimethyl ether. The Journal of Supercritical Fluids, 96, 245–251.
Guerin, M., Huntley, M. E., & Olaizola, M. (2003). Haematococcus astaxanthin: Applications for human health and nutrition. Trends in Biotechnology,21(5), 210–216.
Hayashi, R., Hayashi, S., Arai, K., Sakai, M., Okamoto, H., & Chikuda, M. (2014). The gender-differentiated antioxidant effects of a lutein-containing supplement in the aqueous humor of patients with senile cataracts. Experimental Eye Research, 129, 5–12.
Hernandez-Almanza, A., Montanez, J. C., Aguilar-Gonzalez, M. a., Martmez-Avila, C., Rodriguez-Herrera, R., & Aguilar, C. N. (2014). Rhodotorula glutinis as source of pigments and metabolites for food industry. Food Bioscience, 5, 64–72.
Hernández-Almanza, A., Muñiz-Márquez, D.B., de la Rosa, O., Navarro, V., Martínez-Medina, G., Rodríguez-Herrera, R. &Aguilar, C.V. (2017a). Chapter 4 – Microbial Production of Bioactive Pigments, Oligosaccharides, and Peptides. In Handbook of Food Bioengineering, Editor(s): Alexandru Mihai Grumezescu, Alina Maria Holban,Food Biosynthesis,Academic Press,Pages 95-134,ISBN 9780128113721,
Hernandez-Almanza, A., Park, J. K., Carlos-Interial, N. E., Fuentes-Aviles, J. G., & Aguilar, C. N. (2017b).Recovery and Analysis of the Biological Activity of Lycopene Produced by Rhodotorula glutinis P4M422. International Journal of Food And Biosystems Engineering, 5:52-59.
Hernández-Almanza, A., Navarro-Macías, V., Aguilar, O., Aguilar-González, M. A., & Aguilar, C. N. (2017c). Carotenoids extraction from Rhodotorula glutinis cells using various techniques: A comparative study. Indian Journal of Experimental Biology, 55: 479-484.
Hiranvarachat, B., & Devahastin, S. (2014). Enhancement of microwave-assisted extraction via intermittent radiation: Extraction of carotenoids from carrot peels. Journal of Food Engineering, 126, 17–26.
Hiranvarachat, B., Devahastin, S., Chiewchan, N., & Vijaya Raghavan, G. S. (2013). Structural modification by different pretreatment methods to enhance microwave-assisted extraction of b-carotene from carrots. Journal of Food Engineering, 115(2), 190–197.
Jørgensen, K., & Skibsted, L. (1990). Light sensitivity of carotenoids used as food colours. Zeitschrift für Lebensmittel-Untersuchung und Forschung, 190, 306–313.
Junghans, a, Sies, H., & Stahl, W. (2001). Macular pigments lutein and zeaxanthin as blue light filters studied in liposomes. Archives of biochemistry and biophysics, 391(2), 160–164.
Kaiser, P., Surmann, P., Vallentin, G., & Fuhrmann, H. (2007). A small-scale method for quantitation of carotenoids in bacteria and yeasts. Journal of Microbiological Methods, 70(1), 142–149.
Kindlund, P. J. (2011). Astaxanthin Boosts muscle performance. Nutra foods, 10(2), 49–53.
Lee, A. K., Lewis, D. M., & Ashman, P. J. (2012). Disruption of microalgal cells for the extraction of lipids for biofuels: Processes and specific energy requirements. Biomass and Bioenergy, 46, 89–101.
Li, X., Wang, G., Chen, D., & Lu, Y. (2015). β-Carotene and astaxanthin with human and bovine serum albumins. Food Chemistry, 179, 213–221.
Luengo, E., Condón-Abanto, S., Condón, S., Álvarez, I., & Raso, J. (2014). Improving the extraction of carotenoids from tomato waste by application of ultrasound under pressure. Separation and Purification Technology, 136, 130–136.
Luterotti, S., Marković, K., Franko, M., Bicanic, D., Madžgalj, A., & Kljak, K. (2013). Comparison of spectrophotometric and HPLC methods for determination of carotenoids in foods. Food chemistry, 140(1–2), 390–7.
Maci, S., & Santos, R. (2015). The beneficial role of lutein and zeaxanthin in cataracts. Nutrafoods, 14(2), 63–69.
Maldonade, I. R., Rodriguez-Amaya, D. B., & Scamparini, A. R. P. (2008). Carotenoids of yeasts isolated from the Brazilian ecosystem. Food Chemistry, 107(1), 145–150.
Marova, I., Carnecka, M., Halienova, a., Certik, M., Dvorakova, T., &Haronikova, a. (2012). Use of several waste substrates for carotenoid-rich yeast biomass production. Journal of Environmental Management, 95(SUPPL.), S338–S342.
Martini, S., D’Addario, C., Bonechi, C., Leone, G., Tognazzi, A., Consumi, M., Magnani, A., & Rossi, C. (2010). Increasing photostability and water-solubility of carotenoids: Synthesis and characterization of b-carotene-humic acid complexes. Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology, 101(3), 355–361.
Maurer, M. M., Mein, J. R., Chaudhuri, S. K., & Constant, H. L. (2014). An improved UHPLC-UV method for separation and quantification of carotenoids in vegetable crops. Food chemistry, 165, 475–82.
Meléndez-Martínez, A. J., Vicario, I. M., & Heredia, F. J. (2004). Estabilidad de los pigmentos carotenoides en los alimentos. Archivos Latinoamericanos de Nutrición, 54(2), 209–215.
Moliné, M., Flores, M. R., Libkind, D., Diéguez, M. D. C., Farías, M. E., & van Broock, M. (2010). Photoprotection by carotenoid pigments in the yeast Rhodotorula mucilaginosa: the role of torularhodin. Photochemical & photobiological sciences : Official journal of the European Photochemistry Association and the European Society for Photobiology, 9(8), 1145–1151.
Nasrabadi, M. R. N., & Razavi, S. H. (2011). Optimization of b-carotene production by a mutant of the lactosepositive yeast Rhodotorulaacheniorum from whey ultrafiltrate. Food Science and Biotechnology, 20(2), 445–454.
Nidhi, B., Ramaprasad, T. R., & Baskaran, V. (2014). Dietary fatty acid determines the intestinal absorption of lutein in lutein deficient mice. Food Research International, 64, 256–263.
O’Hare, T. J., Fanning, K. J., & Martin, I. F. (2015). Zeaxanthin biofortification of sweet-corn and factors affecting zeaxanthin accumulation and colour change. Archives of Biochemistry and Biophysics, 572, 184–187.
Ordóñez-Santos, L. E., Pinzón-Zarate, L. X., & González-Salcedo, L. O. (2015). Optimization of ultrasonic-assisted extraction of total carotenoids from peach palm fruit (Bactris gasipaes) by-products with sunflower oil using response surface methodology. Ultrasonics Sonochemistry, 27, 560–566.
Ozawa, Y., & Sasaki, M. (2014). Lutein and Oxidative Stress-Mediated Retinal Neurodegeneration in Diabetes. In Diabetes: Oxidative Stress and Dietary Antioxidants (pp. 223–229). Elsevier.
Patel, S. (2015). Antioxidants in Endodontics: A Strategic Review. Journal of Clinical and Diagnostic Research, 9(5), 12–15.
Pérez Gálvez, a., & Garrido Fernández, J. (1997). Termodegradacion de carotenoides en el pimentón. Grasas y Aceites, 48(5), 290–296.
Preuss, H. G., Echard, B., Yamashita, E., & Perricone, N. V. (2011). High dose astaxanthin lowers blood pressure and increases insulin sensi-tivity in rats: Are these effects interdependent? International Journal of Medical Sciences, 8(2), 126–138.
Qiu, D., Zhu, W.-L., Tang, C.-K., Shi, L.-F., & Gao, H.-Q. (2013). Identification of the Composition of Isomeric Canthaxanthin Sample by NMR, HPLC, and Mass Spectrometry. Food Analytical Methods, 7(3), 597–605.
Rao, a. V., & Rao, L. G. (2007). Carotenoids and human health. Pharmacological Research, 55(3), 207–216.
Ravi, K. B., Raghunatha Reddy, K. R., Shankaranarayanan, J., Deshpande, J. V., Juturu, V., & Soni, M. G. (2014). Safety evaluation of zeaxanthin concentrate (OmniXanTM): Acute, subchronic toxicity and mutagenicity studies. Food and Chemical Toxicology, 72, 30–39.
Read, A., Wright, A., & Abdel-Aal, E.-S. M. (2015). In vitro bioaccessibility and monolayer uptake of lutein from wholegrain baked foods. Food Chemistry, 174, 263–269.
Rodrigues, E., Mariutti, L. R. B., Chisté, R. C., & Mercadante, A. Z. (2012). Development of a novel micro-assay for evaluation of peroxyl radical scavenger capacity: Application to carotenoids and structure-activity relationship. Food Chemistry, 135(3), 2103–2111.
Rostami, F., Razavi, S. H., Sepahi, A. A., Mohammad, S., & Gharibzahedi, T. (2014). Canthaxanthin biosynthesis by Dietzia natronolimnaea HS-1 : effects of inoculation and aeration rate, 456, 447–456.
Sahin, K., Cross, B., Sahin, N., Ciccone, K., Suleiman, S., Osunkoya, A. O., Master, V., Harris, W., Carthon, B., Mohammad, R., Bilir, B., Wertz, K., Moreno, C. S., Walker, C. L., & Kucuk, O. (2015). Lycopene in the prevention of renal cell cancer in the TSC2 mutant Eker rat model. Archives of Biochemistry and Biophysics, 572, 36–39.
Sakaki, H., Nakanishi, T., Komemushi, S., Namikawa, K., & Miki, W. (2001). Torularhodin as a Potent Scavenger against Peroxyl Radicals Isolated from a Soil Yeast, Rhodotorula glutinis. Journal of Clinical Biochemistry and Nutrition, 30, 1–10.
Sakaki, H., Nakanishi, T., Satonaka, K. Y., Miki, W., Fujita, T., & Komemushi, S. (2000). Properties of a high-torularhodin-producing mutant of Rhodotorula glutinis cultivated under oxidative stress. Journal of Bioscience and Bioengineering, 89(2), 203–205.
Sakaki, H., Nakanishi, T., Tada, A., Miki, W., & Komemushi, S. (2001). Activation of torularhodin production by Rhodotorula glutinis using weak white light irradiation. Journal of Bioscience and Bioengineering, 92(3), 294–297.
Sánchez, A, Flores-Contrera L. Langley, E. Martín, R., Maldonado G., y Sánchez, S. (1999). Carotenoides: Estructura, Función, Biosíntesis, Regulación y Aplicaciones. Revista Latinoamericana de Microbiología, 41, 175–191.
Seddon, J. M., Christen, W. G., Manson, J. E., LaMotte, F. S., Glynn, R. J., Buring, J. E., & Hennekens, C. H. (1994). The use of vitamin supplements and the risk of cataract among US male physicians. American Journal of Public Health, 84(5), 788–792.
Severins, N., Mensink, R. P., & Plat, J. (2015). Effects of lutein-enriched egg yolk in buttermilk or skimmed milk on serum lipids & lipoproteins of mildly hypercholesterolemic subjects. Nutrition, Metabolism and Cardiovascular Diseases, 25(2), 210–217.
Sluijs, I., Cadier, E., Beulens, J. W. J., van der A, D. L., Spijkerman, a. M. W., & van der Schouw, Y. T. (2014). Dietary intake of carotenoids and risk of type 2 diabetes. Nutrition, Metabolism and Cardiovascular Diseases, 25(4), 376–381.
Solari, S. G., Vílchez, J. B., Vivar, J. L., & Hermosilla, N. B. (2011). Astaxanthin : natural antioxidants with various applications in cosmetics. Biofarbo, 19(2), 6–12.
Sperstad, S., Lutnæs, B. F., Stormo, S. K., Liaaen-Jensen, S., & Landfald, B. (2006). Torularhodin and torulene are the major contributors to the carotenoid pool of marine Rhodosporidium babjevae (Golubev). Journal of Industrial Microbiology and Biotechnology, 33(4), 269–273.
Sun, H., Geng, Z., Duan, L., Yang, M., Guan, B., & Kong, Q. (2015). Enhancement of cell biomass and cell activity of astaxanthin-rich Haematococcus pluvialis. Bioresource Technology, 186, 67–73.
Tolasa, S., Cakli, S., & Ostermeyer, U. (2005). Determination of astaxanthin and canthaxanthin in salmonid. European Food Research and Technology, 221(6), 787–791.
Ungureanu, C., Marchal, L., Chirvase, A. A., & Foucault, A. (2013). Centrifugal partition extraction, a new method for direct metabolites recovery from culture broth: Case study of torularhodin recovery from Rhodotorula rubra.Bioresource Technology, 132, 406–409.
Valduga, E., Rausch Ribeiro, A. H., Cence, K., Colet, R., Tiggemann, L., Zeni, J., & Toniazzo, G. (2014). Carotenoids production from a newly isolated Sporidiobolus pararoseus strain using agroindustrial substrates. Biocatalysis and Agricultural Biotechnology, 3(2), 207–213.
Venil, C. K., Zakaria, Z. A., & Ahmad, W. A. (2013). Bacterial pigments and their applications. Process Biochemistry, 48(7), 1065–1079.
Verrijssen, T. a. J., Verkempinck, S. H. E., Christiaens, S., Van Loey, A. M., & Hendrickx, M. E. (2015). The effect of pectin on in vitro β-carotene bioaccessibility and lipid digestion in low fat emulsions. Food Hydrocolloids, 49, 73–81.
Vishwanathan, R., & Johnson, E. J. (2013). Carotenoids and Human Health, 215–235.
Wang, A., Han, J., Jiang, Y., & Zhang, D. (2014). Association of vitamin A and β-carotene with risk for age-related cataract: A meta-analysis. Nutrition, 30(10), 1113–1121.
Woodside, J. V., McGrath, A. J., Lyner, N., & McKinley, M. C. (2015). Carotenoids and health in older people. Maturitas, 80(1), 63–68.
Zhou, L., Gao, M., Xiao, Z., Zhang, J., Li, X., & Wang, A. (2015). Protective effect of astaxanthin against multiple organ injury in a rat model of sepsis. Journal of Surgical Research, 195(2), 559–567.
Zhou, X., Zhang, F., Hu, X., Chen, J., Wen, X., Sun, Y., Liu, Y., Tang, R., Zheng, K., & Song, Y. (2015). Inhibition of inflammation by astaxanthin alleviates cognition deficits in diabetic mice. Physiology & Behavior, 151, 412–420.
Zoz, L., Carvalho, J. C., Soccol, V. T., Casagrande, T. C., & Cardoso, L. (2015). Torularhodin and Torulene: Bioproduction, Properties and Prospective Applications in Food and Cosmetics – a Review. Brazilian Archives of Biology and Technology, 58(2), 278–288.
